腐海是一种巨型霉菌构成的森林，每天都散发孢子迅速扩张，并且散发出对动植物有毒的瘴气。只有巨型昆虫能生活在里面。
土鬼和多鲁美奇亚两大帝国的统治者双双步入生命最脆弱的时期，两个帝国争夺腐海之外珍贵的生存土壤而发生激烈斗争。正在这时多鲁美奇亚边境附属国赔吉特挖掘出上古死神似乎将打破力量的平衡，多鲁美奇亚鸟王派公主库夏娜前往控制局势，搜寻控制死神的关键，一颗神秘石头，并在必要时摧毁附属国以守护秘密。
赔吉特幸存者乘飞行器逃亡向风之谷但遭遇巨型昆虫袭击毁灭，风之谷公主娜乌西卡得到石头，招惹来库夏娜。
腐海第一剑客犹巴是娜乌西卡老师，调停了双方的冲突。库夏娜默许了石头暂存在风之谷。犹巴临走之际得知娜乌西卡揭开了腐海不为人知的秘密，原来腐海没有毒，生养腐海的空气水土壤才是有毒的。而且巨型昆虫在娜乌西卡看来似乎也并非邪恶的生物。
但这时风之谷作为多鲁美奇亚众多附属国之一，身为风之谷公主与族长的娜乌西卡要跟随库夏娜向南飞行去和土鬼交战。
不料库夏娜战线为人出卖，全军陷入陷阱，土鬼用垂死的王虫幼崽为诱饵让绵延山峦的王虫群包围了库夏娜军队。
紧要关头，娜乌西卡将石头归还了赔吉特王族幸存少年阿斯贝鲁，并救下垂死的王虫幼崽。王虫大潮停止在娜乌西卡身边，无数王虫金色的触角托起她，就像一片金色草原。通过触角两个物种沟通了心灵，娜乌西卡得知南方的腐海出现了大事决定前往揭开腐海更多秘密。
远处观望的土鬼策划者瞎僧觉得娜乌西卡正是土鬼旧教传说中的救世主，遂罢兵撤退。
库夏娜得知出卖自己的正是父皇鸟王，决定前往南方战线与旧部汇合篡权。娜乌西卡这次奇迹般的表现另库夏娜刮目相看，于是一同向南飞行，路上库夏娜开始相信娜乌西卡，娜乌西卡也发现库夏娜的智慧与善良
在库夏娜旧部的战线，军队为土鬼炮火逼到一座城市中，对面是土鬼皇帝御驾亲征，而皇帝拥有灵魂出窍的超能力。
库夏娜以炮火烟雾为掩护奇袭土鬼火炮扭转局势，皇帝则忌惮娜乌西卡是自己惧怕而废除的旧教派预言里的救世主。局势明朗之后，库夏娜奔赴另一战线，娜乌西卡继续向南，皇帝则准备发动除王虫诱饵外另一个秘密武器——经过人工选配的强力粘菌孢子。
娜乌西卡误入古老神庙，遇到土鬼在神圣皇帝之前的王族土王后裔，叫奇克克的小孩。两人继续向南飞行，遇到土鬼皇帝以及播撒强力粘菌的飞艇。粘菌在大地上不受控制的蔓延，而巨神兵也被土鬼从赔吉特盗走，犹巴与阿斯贝鲁等人被土鬼击落到剧毒的腐海。
犹巴等人被森林人救起，土鬼司令僧兵上人和奇克克一起拯救被强力粘菌威胁的土鬼难民，娜乌西卡被难民认出是预言的救世主。飞到粘菌之上，解开了王虫所说南方大事的真相，原来粘菌在巨型昆虫尸体的苗床上要进化为新的腐海。等到王虫到来，娜乌西卡认为王虫领导着的巨型昆虫是高贵智慧的种族，腐海森林是净化世界的善良力量而人类才是贪婪污秽的诅咒种族，她依偎着要一起成为新森林的苗床却被王虫保护在了身体里。
土鬼皇帝被哥哥用仙人掌一样的怪物席得拉篡权杀死，库夏娜在战线中行动失败，最终落入土鬼新皇帝手中。新皇知道人类要毁在弟弟愚蠢的秘密武器带来的灾难中，于是摧毁弟弟建立的权力机构僧会，收纳库夏娜旧部，并与库夏娜订婚妄图大干一场建立人类黄昏的帝国。而多鲁美奇亚鸟王也发动最终决战御驾亲征进军土鬼帝都修瓦。
娜乌西卡为森林人救活，却拒绝了加入森林人的邀请。感应到身为僧侣的僧兵上人在僧会摧毁仪式上正要被处刑，前往救援。仪式上土鬼民众认出娜乌西卡是预言中救世主，山呼雀跃。娜乌西卡看到土鬼的死神巨神兵，以火攻击，没想到却将其胚胎摧毁释放了巨神兵。土鬼新皇自知世界彻底没救，舰队也在混乱中逐渐被库夏娜及其旧部控制。
这时阿斯贝鲁，奇克克，风之谷士兵，森林人同族的训虫师，多鲁美奇亚兵，土鬼兵，土鬼僧侣，土鬼民众都在准备对付不死的死神。巨神兵却将拿着神秘石头的娜乌西卡当成了母亲，并在发狂中杀死了新皇。民众看到不老不死拥有神力的皇帝被救世主的力量杀死，更加激动。
娜乌西卡则要前往一切秘密的终点，修瓦之墓。巨神兵直接扭曲空间，却在修瓦不远处体力不支，而降落在的废墟竟然走出一个有母亲气息的神秘人邀请娜乌西卡去做客。
废墟里面完全是世外桃源，世界末日前的动物植物，羊和鸟儿还能服侍人，巨大的图书馆里放着史前天才写就的诗篇和乐章。娜乌西卡几乎忘记了修瓦之行，终于在无尽的幸福中清醒之后还是义无反顾要离开到污浊的黄昏末日中去拯救世界。动物们奔跑着阻挡娜乌西卡，追逐至屋顶，娜乌西卡看见废墟外在耕种农田的竟然是席得拉。神秘人过来促膝长谈，想要说服娜乌西卡不要走，200年前就有一个很像的人也来过，那人后来也走了还带走了席得拉去拯救人类，世间无数次这样轮回但是没有人成功。正在神秘人快要成功时森林人的神识来到娜乌西卡身边，告诉说这个神秘人只是一个更高级的席得拉，是修瓦之墓的看门狗。娜乌西卡想明白了原来腐海和粘菌甚至虫子以及人类都是修瓦之墓用生物技术制造的净化过程的零件，这个废墟中的寺院是储存物种和诗歌音乐的地方，修瓦之墓则负责计划的运转以及储存知识技术以及原始的人类。
席得拉惊异于娜乌西卡的智慧担心留下她会解开自己更多秘密，却又善良的不忍摧毁娜乌西卡于是放走了她，出来的娜乌西卡却发现巨神兵以及代劳自己只身前往修瓦。
没有皇帝的土鬼被鸟王攻下修瓦，却打不开修瓦之墓，巨神兵赶到，要调停战争，鸟王假意同意要巨神兵打开修瓦之墓让墓穴主人也同意才能真正和平。巨神兵和修瓦之墓对战，修瓦城夷为平地，而墓穴也裂开两瓣，巨神兵则脱力坠入墓穴外的深渊。墓穴走出一队长生者，幸存的鸟王作为外界新皇得到接见，娜乌西卡也带着训虫师部队赶到，鸟王没见到土鬼皇帝那样应允的神力很愤怒，墓穴内部只有密密麻麻的古代文字。
长生者指引下墓穴主人醒来，是一群奇异模样人类的全息影像，诉说着上古的末日与先民净化世界的计划。娜乌西卡对质生命的意义，人类影像消失，高级席得拉的神识出现对娜乌西卡驳斥生命意义。娜乌西卡指出席得拉只是把自己当上帝的机器罢了，于是唤醒重伤的死神以制造末日的攻击摧毁了修瓦之墓，席得拉神识被摧毁，巨神兵也终于力竭而亡。
库夏娜带着众人赶到，原谅了濒死的鸟王，并一生不再称王，娜乌西卡留在了土鬼直到奇克克长大成人，然后回到了风之谷，也有记载说回到了森林人那里。
未说的故事：
按这个走向，世界净化的推动力已经摧毁，所幸整个净化已经步入正轨，大概是整个进程的三分之二。世界已经有部分完全净化，却也有两个帝国大小的陆地尚没有腐海覆盖过，以王虫的智慧应该能使净化撑到完成。
然后所有帝国的人类肺出血死亡，世界覆盖在结晶的细纱中，绿洲一样分布的草地正逐渐扩大吞噬沙地，湖边低头饮水的是拥有人类智力的侍羊，农夫席得拉的数量再也不能增加，虽然他们不死也不灭。森林人作为合格而又智慧的客人，会有一些被侍羊定期进行草药浴而苟活，或许还有一些帝国的人也能如此荣幸。也许吧，侍羊足够友好而无聊，长达百年的浸泡后会有人类开始适应干净的世界，但是相信数量庞大而又聪慧的侍羊和动物们已经建立了新文明，以席得拉为上帝的文明。